La communauté d'agglomération du Puy-en-Velay a succédé à l'ancien district urbain du Puy-en-Velay qui comprenait la ville-préfecture et ses cinq communes limitrophes. Au moment de sa création, en 2000, elle a toutefois absorbé deux communautés de communes situées à proximité, celle de Loudes et celle de Saint-Germain-Laprade.